Джон Алер родился в Балтиморе, Мэриленд, 4 октября 1949 года, там и вырос. Учился в Католическом университете, получив степень бакалавра музыки и степень магистра вокального мастерства. С 1972 по 1976 год обучался в престижной Джульярдской школе в Нью-Йорке, после - в Berkshire Music Center в Тэнглвуде.
В 1977 году Алер дебютировал партией Эрнесто в опере Доницетти "Дон Паскуале" в Американском оперном центре Джульярдской школы. Уже на следующий год пел в Европе - в Английской национальной опере, Немецкой опере в Берлине, Венской государственной опере, Баварской государственной опере, Большом театре Женевы, так далее, так далее.
Алер как солист выступал со многими ведущими оркестрами мира, включая Нью-Йоркский филармонический, Кливлендский и Филадельфийский оркестры, Бостонский симфонический оркестр, Чикагский и Лос-анджелесский филармонические оркестры, прочее.
Премии "Грэмми" певца - 1986 года, за лучший классический мужской вокал и лучший классический альбом (Берлиоз, Requiem), 1994 года - за лучшую оперную запись (Гендель, Semele) и того же года - за лучший классический альбом (Барток, The Wooden Prince & Cantata Profana).